Het hoofddoel van de VSNU was erop gericht de maatschappelijke positie van het wetenschappelijk onderwijs en onderzoek te versterken. Om dit te bereiken vervulde zij een platformfunctie voor overleg tussen de colleges van Bestuur, decanen en studentenvertegenwoordigers van universiteiten en had zij adviserende bevoegdheden, zowel naar haar eigen leden als naar de buitenwacht. De VSNU had eveneens een aantal faciliterende en dienstverlenende taken zoals de coördinatie en uitvoering van kwaliteitszorg voor onderwijs en onderzoek. Daarnaast ontwikkelde de VSNU zich tot een werkgeversvereniging die overleg voerde met de overheid en werknemersorganisaties over de arbeidsvoorwaarden van de universitaire branche. Er is een aantal erkende universiteiten dat geen lid is van de VSNU, zoals Nyenrode University en de Universiteit voor Humanistiek. In de loop der jaren verdwijnt “Samenwerkende Nederlandse” uit de naam - woorden die wel behouden blijven in de afkorting “VSNU”.

In 1985 werd de VSNU als opvolger van de Academische Raad opgericht, nadat er op aandringen vanuit de politiek meermaals kritisch was gekeken naar ingewikkelde organisatiestructuur van de Raad. De VSNU werd opgericht als vereniging, waarvan de leden bestonden uit de universiteitsbesturen. De bestuurders kwamen periodiek bij elkaar om gezamenlijke standpunten te formuleren. De grootste verandering ten aanzien van de Academische Raad betrof het uiteen trekken van het interne overleg tussen de universiteiten en de adviesfunctie aan de minister.

De oprichting van de vereniging kon echter niet behoeden dat er wederom een complexe organisatiestructuur van intermediaire en multidisciplinaire aard ontstond. De reden hiervoor was dat er vanaf het ontstaan wisselend werd gedacht over de betekenis van de VSNU voor het gemeenschappelijk belang.

Lange tijd heeft men gezocht naar een evenwichtige opbouw binnen de organisatie waarin advies, vertegenwoordiging, standpuntbepaling en servicetaken goed tot hun recht konden komen. Dit leidde tot de oprichting van vele overlegorganen en commissies. Echter naar verloop van tijd werd de structuur geregeld bekritiseerd vanwege haar complexiteit. In de praktijk bleek de taakverdeling tussen dagelijks bestuur, algemeen bestuur en commissies voor overleg en advies niet altijd even duidelijk.

In de eerste organisatiefase, van 1985 tot 1990 onder voorzitterschap van P. van der Schans, richtte de vereniging zich sterk op het bereiken van consensus. In de aanvankelijke structuur was een onderscheid aangebracht tussen de formele verenigingsrol van het algemeen bestuur en de platformfunctie van universiteiten: het bestuurlijk overleg.

Vanaf 1990 brak de tweede fase aan in de organisatieontwikkeling, welke werd beklonken onder het voorzitterschap van W. van Lieshout die vanaf 1991 de scepter zwaaide. Het onderscheid tussen het algemeen bestuur en het bestuurlijk overleg werd opgeheven. Besloten werd de werkgeversfunctie ten aanzien van universiteiten in VSNU verband vorm te gaan geven. Het accent verschoof in deze jaren steeds meer van consensus-oriëntatie naar besluitvorming bij meerderheid.

In 1996 stemden de leden, onder voorzitterschap van R. Meijerink, wederom in met een herziening van de bestuursstructuur, waarmee het mes werd gezet in veel van de commissies en werkgroepen. Het dagelijks bestuur werd opgeheven en haar taken werden overgedragen aan het presidium. Hierin hadden de voorzitter van de VSNU en zijn plaatsvervanger zitting. Het presidium werd verantwoordelijk voor het optreden van de VSNU naar buiten en kreeg daarmee een gezichtsbepalende rol. Voortaan werden themadagen georganiseerd waarin draagvlak voor nieuwe ideeën werden getoetst. Om meer anticiperend en toekomstgericht te werken werden strategische werkgroepen ingesteld. De voorzitters van deze werkgroepen vormden samen een klankbord voor gedachtevorming en strategisch optreden. In deze derde organisatiefase werkten de universiteiten gezamenlijk nog maar aan een beperkt aantal strategische hoofdonderwerpen. Het thema kwaliteitszorg kreeg daarbinnen een centralere rol toebedeeld in de stuurgroep Kwaliteitszorg. De discipline-overlegorganen (DOO’s), waarin faculteitsdecanen zitting hadden, bleven weliswaar in deze tijd bestaan maar werden terug gebracht van 18 afzonderlijke organen naar 5 clusters.

Inmiddels was de VSNU formele overlegpartner geworden voor de vakbeweging met als doel de werkgeversfunctie verder te kunnen vormgeven. In 1997 leidden de inspanningen tot een cao voor universiteiten, waarmee de VSNU haar servicetaken verder zag uitbreiden. In de taakopvatting van de vereniging werd steeds meer het accent gelegd op strategieontwikkeling. Het bureau van de VSNU werd zodanig georganiseerd dat het een prominentere rol ging spelen in de ondersteuning daarvan.

Eind jaren negentig nam de roep om verzakelijking en professionalisering toe. Veranderende omstandigheden in het maatschappelijke debat voerden de druk op om de dienstverlening en de belangenbehartiging te verbeteren. Dit was mede het gevolg van de ingrijpende stelselaanpassing van het Bachelor Master systeem, dat een intensieve lobby en zorgvuldige communicatie vergde met de leden. Stappen die gezet werden in de richting van professionalisering waren het verwoorden van een missie en visie voor het VSNU bureau in 2001, het onder de loep nemen van de eigen bedrijfsvoering en het systematisch inzetten van stuurgroepen in besluitvormingsprocessen. De uitvoeringsorganisatie groeide en kreeg een verbreding van het takenpakket: voortaan zou zij zich ook met zaken bezighouden zoals het verzamelen van gegevens van universiteiten ten behoeve van kengetallenonderzoek.

Aan het begin van de 21e eeuw werd de VSNU steeds vaker gezien als een branche-organisatie van de universiteiten. Een duidelijker zicht op de eigen identiteit en bevoegdheden maakten dat de VSNU zich als organisatie een plek had verworven in het maatschappelijke middenveld. Maar desondanks bleef men ook onder voorzitterschap van E. d’Hondt vanaf 2000 zich continu bezinnen op de eigen taken en bevoegdheden.